日暮戈薇是一名就读于国中三年级的15岁普通少女。某日,她偶然通过家中神社的食骨之井穿越时空,来到了500年前的日本战国时代。彼时狼烟四起,妖怪横行,世间大地生灵涂炭。戈薇在御神木下,邂逅了被封印长达五十年的半妖——犬夜叉。时光倒流回五十年前,意欲变成真正大妖怪的犬夜叉,为了得到能实现愿望的四魂之玉,结识了负责守护与净化四魂之玉、拥有强大灵力的巫女桔梗。命运的红线牵引着两人,在不断的相处与相互了解中,他们发现了彼此粗鲁与孤高外表下同样的善良与孤独,最终坠入爱河。犬夜叉因此希望借助四魂之玉变为人类,而桔梗也打算在净化玉魂后回归平凡生活,与爱人相守终生。然而,悲剧就此拉开序幕。对桔梗心存邪念的盗贼鬼蜘蛛,将灵魂和肉体出卖给众多妖怪,转生变成了邪恶的半妖奈落。在他的暗中挑拨与设计下,犬夜叉与桔梗误以为遭到对方的背叛。悲愤的桔梗用尽最后一口气将犬夜叉封印在御神木上,令其陷入永远的长眠;重伤的桔梗也在悲伤绝望中选择与四魂之玉一同火化,香消玉殒。五十年后,桔梗灵魂的转世——戈薇,阴差阳错地解开了犬夜叉的封印,却在与妖怪的战斗中不慎将四魂之玉射成无数碎片,散落于战国时代的各个角落。为了找回碎片,阻止奈落的阴谋,日暮戈薇与犬夜叉踏上了充满艰难险阻的旅途。一路上,他们先后结识了可爱单纯的小狐妖七宝、好色却法力高强的法师弥勒,以及勇敢坚强的退妖师珊瑚。一行人结伴同行,在这场跨越时空的幻想冒险中,共同迎接未知的挑战与宿命。
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